وقبل ترشيحه وتأكيد تعيينه مديرًا للمخابرات الوطنية، خدم جون راتكليف لمدة تزيد عن خمس سنوات ممثلًا للولايات المتحدة عن الدائرة الكونغرسية الرابعة بولاية تكساس. بصفته عضوًا في الكونغرس، كان راتكليف أحد أبرز صانعي السياسات في قضايا الأمن القومي كعضو في لجان الاستخبارات والأمن الداخلي والقضاء بمجلس النواب.